Концепция музея была разработана членами Товарищества, в том числе учеными-историками из таких научных центров, как Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, Онежский историко-мемориальный музей (Онега), Поморский государственный университет имени М.В. Ломоносова (Архангельск), Российский НИИ культурного и природного наследия имени Д.С. Лихачева (Москва). Работа над проектом велась по благословению священноначалия Соловецкого Спасо-Преображенского ставропигиального мужского монастыря и при конструктивном сотрудничестве с Соловецким историко-архитектурным и природным музеем-заповедником. Открытие музея состоялось 30 июля 2007 года.

Музей расположился на берегу монастырской бухты Благополучия в здании монастырского амбара для гребных судов (1841). В прошлом амбар имел в длину 60 метров, и небольшие суда могли заходить по воде прямо внутрь его «морского» крыла для разгрузки и обслуживания. В советское время это крыло было утрачено. К началу реализации проекта в 2000 году сохранившаяся часть амбара находилась в руинированном состоянии. Выбор именно этого здания для музея — несмотря на большой объем работ по его реставрации и оборудованию — был продиктован желанием вернуть памятнику монастырского хозяйства его историческое предназначение. Проект реконструкции и приспособления амбара был выполнен Научно-исследовательским и проектно-производственным кооперативом «Палата» (Соловки). Эта же организация осуществила и подрядные работы по воссозданию объекта.

Восстановление амбара, как и создание в нем музея, было проведено за счет пожертвований частных лиц, а также безвозмездного труда многих участников проекта.

Основная экспозиция музея совмещена с действующей верфью для строительства исторических судов и составляет с ней единый пространственно-смысловой комплекс. На верфи, расположившейся на нижнем ярусе здания, в настоящее время создается реплика яхты «Святой Петр», построенной в Архангельске для молодого Петра I в конце XVII века. Экспонаты музея размещаются на галерее, которая находится над верфью и опоясывает ее по всему периметру. Такое расположение позволяет посетителям музея знакомиться с экспозицией и одновременно наблюдать за работой плотников-корабелов. Строящаяся яхта в будущем должна стать научно-экспедиционным судном Товарищества Северного мореходства. Ее спуск на воду запланирован на 2011 год.

Экспозиция музея раскрывает ряд крупных тем. Вопреки распространенному мнению, мореплавание в России возникло за века до эпохи Петра Великого. Гости музея узнают о глубоких корнях морской практики жителей Русского Севера, об участии русских мореходов в Великих географических открытиях XV–XVII веков, их первенстве в освоении Северного Ледовитого океана, ранних морских путешествиях соотечественников в просторах Тихого океана. Все эти успехи оказались возможными благодаря существованию на Севере особых судостроительных технологий и навигационных приемов, оттачивавшихся не одно столетие и исчезнувших из промысловой практики жителей региона сравнительно недавно. Рассказ об этих технологиях и приемах, равно как и о ментальных предпосылках успешной морской практики поморов — еще одна важная тема, раскрываемая в экспозиции музея. В развитие мореходства в приполярных и полярных водах и в формирование «морского менталитета» обитателей края весомый вклад внес Соловецкий монастырь, главный духовный, политический и хозяйственный центр Русского Севера эпохи Средневековья и раннего Нового времени. На протяжении столетий монастырь обладал крупнейшим в стране частным торгово-промысловым флотом, а в XIX веке первым на Белом море начал строить пароходы. Активная хозяйственная деятельность монастыря в северном крае способствовала притоку населения и развитию мореходства. Монастырь выступал как своего рода «технологическая площадка», где происходило накопление опыта морехождения и промысловой деятельности. Не менее важным было и то, что уже с раннего времени поморы начали почитать основателей Соловецкого монастыря — преподобных Зосиму и Савватия (XV в.) — как покровителей, «по морю ходящих», ставя их в один ряд с таким «морским» святым, как Николай Мирликийский. Рассказ о богатой морской истории приполярной обители, монастырских морских промыслах и памятниках морского хозяйства, сохранившихся на Соловках, — третья крупная тема, освещаемая экспозицией.

Экспонаты музея — детали старинных судов, предметы морской навигации, плотницкие инструменты, орудия лова рыбы и морских животных и другие — были собраны в ходе полевой деятельности Беломорского отряда Морской Арктической комплексной экспедиции Российского НИИ культурного и природного наследия и во время экспедиций Товарищества Северного мореходства. Некоторые вещи переданы в музей для экспонирования Церковно-археологическим кабинетом Соловецкого монастыря и частными коллекционерами. Консультативную помощь сотрудникам музея в реставрации отдельных предметов музейной коллекции (в том числе 15-метрового киля старинного поморского судна из урочища Параниха в устье Северной Двины) оказали специалисты Государственного Исторического музея и Российского научно-исследовательского института реставрации (Москва). Целый ряд представленных в экспозиции материалов был изготовлен специально для музея. Помимо карт, планов и муляжей некоторых вещей, здесь следует отметить выполненную в натуральную величину по традиционной технологии «шитья вицей» поморскую шняку, прошедшую серьезные морские испытания, и технологическую модель соловецкого судна конца XVIII века «Преподобный Зосима», созданную по сохранившимся чертежам, хранящимся в Российском государственном архиве древних актов (Москва). Изготовлению обоих предметов предшествовала кропотливая научная работа, результаты которой опубликованы.

Помимо основной экспозиции, в музее имеются два выставочных зала, в которых ежегодно устраиваются выставки — одна историческая и одна художественная (живопись, графика, фотография).

Музей и верфь работают сезонно — с июня по сентябрь. Вход в музей и экскурсионное обслуживание как для одиночных посетителей, так и для организованных групп бесплатные. Экскурсии проводят прошедшие специальную подготовку студенты и аспиранты исторического факультета МГУ имени М. В.Ломоносова.

Материалы научной деятельности сотрудников музея и их коллег из различных научных центров страны ежегодно появляются в альманахе Товарищества Северного Мореходства «Соловецкое море» (2002-2009 годы, вып. 1-8).

За два года своего существования Соловецкий морской музей превратился в один из культурных центров архипелага, стал местом взаимодействия музейных работников, насельников монастыря, местных жителей. Помимо экскурсий, в музее организуются исторические и музыкальные вечера, показы документальных и художественных фильмов, читаются публичные лекции. В осенне-весенний период, когда экспозиции не работают, в здании музея открывается воскресная школа, проходят встречи соловецких детей и их родителей с насельниками монастыря, действует детская керамическая мастерская.